В обзоре приведено описание морфологии слуховых органов комаров – антенн и джонстоновых органов. Рассмотрены
пространственные и частотные характеристики слуховых рецепторов в составе джонстоновых органов. Обсуждены принципы
функционирования механизмов механотрансдукции в рецепторах. Приведены результаты исследования специфики восприятия
комарами акустических сигналов при действии на их слуховую систему вибрации от машущих крыльев. Проанализирована роль
акустической коммуникации в репродуктивном поведении комаров.
Ключевые слова:
Culicidae, Aedes, Culex, комар, частотная настройка, акустическая стимуляция, диаграмма направленности, механизм слуха,
брачное поведение, акустическое обнаружение прокормителей
DOI: 10.31857/S0235009224030016
EDN: BSGQLL
Цитирование для раздела "Список литературы":
Лапшин Д. Н.
Слуховая система кровососущих комаров (diptera, culicidae).
Сенсорные системы.
2024.
Т. 38.
№ 3.
С. 3–30. doi: 10.31857/S0235009224030016
Цитирование для раздела "References":
Lapshin D. N.
Slukhovaya sistema krovososushchikh komarov (diptera, culicidae)
[Auditory system of blood-sucking mosquitoes (diptera, culicidae)].
Sensornye sistemy [Sensory systems].
2024.
V. 38(3).
P. 3–30
(in Russian). doi: 10.31857/S0235009224030016
Список литературы:
- Васильева О. Л., Корзиков В. А., Габараева Е. А., Рогуленко А. В., Винникова О. Н., Овсянникова Л.В. Обзор фауны кровососущих комаров (Culicidae) Калужской области – потенциальных переносчиков возбудителей опасных болезней человека. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2019. № 3. С. 3–9. DOI: 10.33092/0025-8326mp2019.3.3-9
- Воронцов Д. Д., Лапшин Д. Н. Влияние октопамина на частотную настройку слуховой системы комаров Culex pipiens pipiens (Diptera, Culicidae). Сенсорные системы. 2023. Т. 37. № 3. С. 244–257. DOI: 10.31857/S0235009223030071
- Кажан В. Г., Мошков П. А., Самохин В. Ф. Природный фон при проведении акустических испытаний самолетов на аэродроме базирования малой авиации. Наука и образование. МГТУ им. Н.Э. Баумана. Электрон. журн. 2015. № 7. С. 146–170. DOI: 10.7463/0715.0782827
- Лапшин Д. Н. Частотные характеристики слуховых интернейронов самцов комаров Culex pipiens pipiens L. (Diptera, Culicidae). Доклады Академии наук. 2011. Т. 439. № 2. С. 279–282.
- Лапшин Д.Н. Биоакустика комаров: функционирование слуховой системы самцов Culex pipiens pipiens L. в условиях имитации полёта. Энтомологическое обозрение. 2012а. Т. 91. № 1. С. 36–57.
- Лапшин Д.Н. Слуховая система самок кровососущих комаров (Diptera, Culicidae): акустическое восприятие в условиях имитации полёта. Энтомологическое обозрение. 2012б. Т. 91. № 3. С. 465–484.
- Лапшин Д. Н., Воронцов Д. Д. Низкочастотные звуки отпугивают самцов комаров Aedes diantaeus N.D.К. (Diptera, Culicidae). Энтомологическое обозрение. 2018. Т. 97. № 2. С. 194–202.
- Лапшин Д. Н., Воронцов Д. Д. Функции слуховой системы самок кровососущих комаров (Diptera, Culicidae). Энтомологическое обозрение. 2023. Т. 102. № 3. С. 205–221.
- Лепендин Д. Ф. Акустика. М.: Высшая школа, 1978. 448 с.
- Тамарина Н. А., Жантиев Р. Д., Федорова М. В. Частотные характеристики звуков полета и джонстоновых органов симпатрических комаров рода Aedes (Culicidae). Паразитология. 1980. Т. 14. С. 398–402.
- Федорова М. В., Лопатина Ю. В., Хуторецкая Н. В., Лазоренко В. В., Платонов А. Е. Изучение фауны кровососущих комаров (Diptera, Culicidae) г. Волгограда в связи со вспышкой лихорадки Западного Нила в Волгоградской области в 1999 г. Паразитология. 2004. Т. 38. № 3. С. 209–218.
- Федорова М. В., Рябова Т. Е., Шапошникова Л. И., Лопатина Ю. В., Себенцова А. Н., Юничева Ю. В. Инвазивные виды комаров на территории г. Сочи: места развития преимагинальных стадий и методы учета численности. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2017. № 4. С. 9–15.
- Федорова М. В., Швец О. Г., Юничева Ю. В., Медяник И. М., Рябова Т. Е., Отставнова А. Д. Современные границы распространения инвазивных комаров Aedes (Stegomyia) aegypti (L.,1762) и Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1895) на юге Краснодарского края России. Проблемы особо опасных инфекций. 2018. Т. 2. С.101–105. DOI: 10.21055/0370-1069-2018-2-101-105
- Харкевич А. А. Основы радиотехники. М.: Связьиздат, 1962. 350 с.
- Andrés M., Seifert M., Spalthoff C., Warren B., Weiss L., Giraldo D., Winkler M., Pauls S., Go M. Göpfert M. C. Auditory efferent system modulates mosquito hearing. Current Biology. 2016. V. 26. P. 1–9. DOI: 10.1016/j.cub.2016.05.077
- Aldersley A., Champneys A. R., Homer M., Robert D. Quantitative analysis of harmonic convergence in mosquito auditory interactions. J. Royal Society Interface. 2016. V. 13. № 117. P. 20151007. DOI: 10.1098/rsif.2015.1007
- Arthur B. J., Wyttenbach R. A., Harrington L. C., Hoy R. R. Neural responses to one- and two-tone stimuli in the hearing organ of the dengue vector mosquito. J. Experimental Biology. 2010. V. 213. P. 1376–1385. DOI: 10.1242/jeb.033357
- Bartlett-Healy K., Crans W., Gaugler R. Phonotaxis to amphibian vocalizations in Culex territans (Diptera: Culicidae). Annals of the Entomological Society of America. 2008. V. 101. P. 95–103. DOI: 10.1603/0013-8746(2008)101[95:PTAVIC]2.0.CO;2
- Bartholomew G. A., Heinrich B. A field study of flight temperatures in moths in relation to body weight and wing loading. J. Experimental Biology. 1973. V. 58. P. 123–135. DOI: 10.1242/jeb.58.1.123
- Belton P. Trapping mosquitoes with sound. Proceedings California Mosquito Control Association. 1967. V. 35. P. 98.
- Belton P. An analysis of direction finding in male mosquitoes. Experimental Analysis of Insect Behaviour. Ed. Browne L. B. Berlin/Heidelberg, Germany, New York, NY, USA. Springer, 1974. P. 139–148.
- Boo K. S., Richards A. G. Fine structure of the scolopidia in the Johnston’s organ of male Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae). Int. J. Insect Morphol. Embryol. 1975a. V. 4. P. 549–566. DOI: 10.1016/0020-7322(75)90031-8
- Boo K. S., Richards A. G. Fine structure of scolopidia in Johnston’s organ of female Aedes aegypti compared with that of the male. J. Insect Physiol. 1975b. V. 21. P. 1129–1139. DOI: 10.1016/0022-1910(75)90126-2
- Borkent A., Grimaldi D. A. The Earliest Fossil Mosquito (Diptera: Culicidae), in mid-cretaceous burmese amber. Annals of the Entomological Society of America. 2004. V. 97. № 5. P. 882–888. DOI: 10.1603/0013-8746(2004)097[0882:TEFMDC]2.0.CO;2.
- Borkent A., Belton P. Attraction of female Uranotaenia lowii (Diptera: Culicidae) to frog calls in Costa Rica. The Canadian Entomologist. 2006. V. 138. P. 91–94. DOI: 10.4039/n04-113.
- Cator L. J., Arthur B. J., Harrington L. C., Hoy R. R. Harmonic convergence in the love songs of the dengue vector mosquito. Science. 2009. V. 323. P. 1077–1079. DOI: 10.1126/science.1166541
- Charlwood J. D., Jones M. D.R. Mating behaviour in the mosquito, Anopheles gambiae s.1. Close range and contact behaviour. Physiological Entomology. 2008. V. 4. № 2. P. 111–120. DOI: 10.1111/j.1365-3032.1979.tb00185.x
- Clements A. N. The biology of mosquitoes Vol. 2 Sensory Reception and Behaviour. New York. CABI Publishing, 1999. 758 p.
- Clemens J., Ozeri-Engelhard N., Murthy M. Fast intensity adaptation enhances the encoding of sound in Drosophila. Nat. Commun. 2018. V. 9. 134. DOI: 10.1038/s41467-017-02453-9.
- Feugère L., Roux O., Gibson G. Behavioural analysis of swarming mosquitoes reveals high hearing sensitivity in Anopheles coluzzii. J. Experimental Biology. 2022. V. 225. № 5. jeb243535. DOI: 10.1242/jeb.243535
- Finetti L., Paluzzi J. P., Orchard I., Lange A. B. Octopamine and tyramine signalling in Aedes aegypti: Molecular characterization and insight into potential physiological roles. PloS one. 2023. V. 18. № 2. e0281917. DOI: 10.1371/journal.pone.0281917
- Fitch J. L., Holbrook A. Modal vocal fundamental frequency of young adults. Archives of Otolaryngology. 1970. V. 92. P. 379–382. DOI: 10.1001/archotol.1970.04310040067012
- Georgiades M., Alampounti C. A., Somers J., Su M., Ellis D., Bagi J., Ntabaliba W., Moore S., Albert J. T., Andrés M. A novel beta-adrenergic like octopamine receptor modulates the audition of malaria mosquitoes and serves as in secticide. https://www.biorxiv.org/content/10.1101/2022.08.02.502538v1 (accessed 08.02.2022) (preprint). DOI: 10.1101/2022.08.02.502538
- Gibson G., Russell I. Flying in tune: sexual recognition in mosquitoes. Current Biology. 2006. V. 16. P. 1311–1316. DOI: 10.1016/j.cub.2006.05.053
- Gibson G., Warren B., Russell I. Humming in tune: sex and species recognition by mosquitoes on the wing. Journal of the Association for Research in Otolaryngology. 2010. V. 11. P. 527–540. DOI: 10.1007/s10162-010-0243-2
- Gokhale A., Wirschell M., Sale W. S. Regulation of dyneindriven microtubule sliding by the axonemal protein kinase CK1 in Chlamydomonas flagella. J. Cell Biol. 2009. V. 186. №. 6. P. 817–824. DOI: 10.1083/jcb.200906168
- Göpfert M. C., Robert D. Nanometre-range acoustic sensitivity in male and female mosquitoes. Proc. R. Soc. Lond. B. 2000. V. 267. P. 453–457. DOI: 10.1098/rspb.2000.1021
- Göpfert M. C., Robert D. Active auditory mechanics in mosquitoes. Proc. R. Soc. Lond. B. 2001. V. 268. P. 333–339. DOI: 10.1098/rspb.2000.1376
- Göpfert M. C., Robert D. Motion generation by Drosophila mechanosensory neurons. PNAS. 2003. V. 100. № 9. P. 5514–5519. DOI: 10.1073/pnas.0737564100
- Göpfert M. C., Briegel H., Robert D. Mosquito hearing: sound-induced antennal vibrations in male and female Aedes aegypti. J. Experimental Biology. 1999. V. 202. P. 2727–2738. DOI: 10.1242/jeb.202.20.2727
- Göpfert M. C., Humphris A. D.L., Albert J. T., Robert D., Hendrich O. Power gain exhibited by motile mechanosensory neurons in Drosophila ears. PNAS. 2005. V. 102. № 2. P. 325–330. DOI: 10.1073/pnas.0405741102
- Hart M., Belton P., Kuhn R. The Risler Manuscript. European Mosquito Bulletin. 2011. V. 29. P. 103–111.
- Ignell R., Dekker T., Ghaninia M., Hansson B. S. Neuronal architecture of the mosquito deutocerebrum. J. Comparative Neurology. 2005. V. 493. P. 207–240. DOI: 10.1002/cne.20800
- Jackson J. C., Robert D. Nonlinear auditory mechanism enhances female sounds for male mosquitoes. PNAS. 2006. V. 103. № 45. P. 16734–16739. DOI: 10.1073/pnas.0606319103
- Johnston C. Auditory apparatus of the Culex mosquito. quart. J. Microscop. Sci. 1855. V. 3. P. 97–102. DOI: 10.1242/jcs.s1-3.10.97
- Kamikouchi A., Inagaki H. K., Effertz T., Hendrich O., Fiala A., Göpfert M. C., Ito K. The neural basis of Drosophila gravity sensing and hearing. Nature. 2009. V. 458, P. 165–171. DOI: 10.1038/nature07810
- Kamimura S., Kamiya R. High-frequency nanometre-scale vibration in ‘quiescent’ flagellar axonemes. Nature. 1989. V. 340. P. 476–478. DOI: 10.1038/340476a0
- Kernan M., Zuker C. Genetic approaches to mechanosensory transduction. Current Opinion in Neurobiology. 1995. V. 5. № 4. P. 443–448. DOI: 10.1016/0959-4388(95)80003-4
- Köppl C., Мanley G. A. Spontaneous otoacoustic emissions in the bobtail lizard. I. General characteristics. Hear. Res. 1993. V. 71. P. 157–169. DOI: 10.1016/0378-5955(93)90031-u
- Lapshin D. N. Mosquito bioacoustics: auditory processing in males of Culex pipiens pipiens L. (Diptera, Culicidae) during flight simulation. Entomological Review. 2012. V. 92. № 6. P. 605–621. DOI: 10.1134/S0013873812060024
- Lapshin D. N. Auditory system of blood-sucking mosquito females (Diptera, Culicidae): acoustic perception during the flight simulation. Entomological Review. 2013. V. 93. № 2. P. 135–149. DOI: 10.1134/S0013873813020012
- Lapshin D. N., Vorontsov D. D. Frequency tuning of individual auditory receptors in female mosquitoes (Diptera, Culicidae). J. Insect Physiol. 2013. V. 59. № 8. P. 828–839. DOI: 10.1016/j.jinsphys.2013.05.010
- Lapshin D. N., Vorontsov D. D. Frequency organization of the Johnston organ in male mosquitoes (Diptera, Culicidae). J. Experimental Biology. 2017. V. 220. P. 3927–3938. DOI:10.1242/jeb.152017
- Lapshin D. N., Vorontsov D. D. Low-frequency sounds repel male mosquitoes Aedes diantaeus N.D.K. (Diptera, Culicidae). Entomological Review. 2018. V. 98. № 3. P. 266–271. DOI: 10.1134/S0013873818030028
- Lapshin D. N., Vorontsov D. D. Directional and frequency characteristics of auditory neurons in Culex male mosquitoes. J. Experimental Biology. 2019. V. 222. jeb208785. DOI: 10.1242/jeb.208785
- Lapshin D. N., Vorontsov D. D. Frequency tuning of swarming male mosquitoes (Aedes communis, Culicidae) and its neural mechanisms. J. Insect Physiology. 2021. V. 132. DOI: 10.1016/j.jinsphys.2021.104233
- Lapshin D. N., Vorontsov D. D. Mapping the auditory space of Culex pipiens female mosquitoes in 3D. Insects. 2023a. V. 14. № 743. P. 1–23. DOI: 10.3390/insects14090743
- Lapshin D. N., Vorontsov D. D. Functions of the auditory system of female mosquitoes (Diptera, Culicidae). Entomological Review. 2023b. V. 103. №. 3, P. 251–262. DOI: 10.1134/S0013873823030016
- Loh Y. M., Su M. P., Ellis D. A. and Andrés M. The auditory efferent system in mosquitoes. Frontiers in Cell and Developmental Biology. 2023. V. 11-1123738.11. P. 1–15. DOI: 10.3389/fcell.2023.1123738
- McIver S. B. Sensilla mosquitoes (Diptera: Culicidae). Med. Entomol. 1982. V. 19. № 5. P. 489–535. DOI: 10.1093/jmedent/19.5.489
- Manley G. A., Yates G. A., Köppl C. Auditory peripheral resonance: evidence for a simple resonance phenomenon in the lizard Tiliqua. Hear. Res. 1988. V. 33. P. 181–190. DOI: 10.1016/0378-5955(88)90031-7
- Matsuo E., Kamikouchi A. Neuronal encoding of sound, gravity, and wind in the fruit fly. J. Comp. Physiol. A. Neuroethol. Sens. Neural. Behav. Physiol. 2013. V. 199. P. 253–262. DOI: 10.1007/s00359-013-0806-x
- Menda G., Nitzany E. I., Shamble P. S., Wells A., Harrington L. C., Miles R. N., Hoy R. R. The long and short of hearing in the mosquito Aedes aegypti. Current Biology. 2019. V. 29. № 4. P. 709–714. DOI: 10.1016/j. cub.2019.01.026
- Nadrowski B., Martin P., Jülicher F. Active hair-bundle motility harnesses noise to operate near an optimum of mechanosensitivity. PNAS. 2004. V. 101. № 33. P. 12195–12200. DOI: 10.1073/pnas.0403020101
- Nadrowski B., Albert J. T., Göpfert M. C. Transducer-based force generation explains active process in Drosophila hearing. Current Biology. 2008. V. 18. P. 1365–1372. DOI: 10.1016/j.cub.2008.07.095
- Nadrowski B., Göpfert M. C. Level-dependent auditory tuning: transducer-based active processes in hearing and best-frequency shifts. Communicative and Integrative Biology. 2009. B. 2. Ausgabe 1. S. 7–10. DOI: 10.4161/CIB.2.1.7299
- Ogawa K., Sato H. Relationship between male acoustic response and female wingbeat frequency in a chironomid midge, Chironomus yoshimatsui (Diptera: Chironomidae). Medical Entomology and Zoology. 1993. V. 44. № 4. P. 355–360. DOI: 10.7601/mez.44.355
- Pennetier C., Warren B., Dabiré K. R., Russell I. J., Gibson G. “Singing on the wing” as a mechanism for species recognition in the malarial mosquito Anopheles gambiae. Current Biology. 2010. V. 20. P. 131–136. DOI: 10.1016/j. cub.2009.11.040
- Risler H., Schmidt K. Der Feinbau der Scolopidien im Johnstonschen Organ von Aedes aegypti L. Z. Naturforschung. 1967. B. 22b. S. 759–762.
- Robert D., Göpfert M. C. Novel schemes for hearing and orientation in insects. Current Opinion in Neurobiology. 2002. V. 12. P. 715–720. DOI: 10.1016/s0959-4388(02)00378-1
- Roeder K. D., Treat A. E. Ultrasonic reception by the tympanic organ of noctuid moths. J. Experimental Zoology. 1957. V.134. P.127–158. DOI: 10.1002/jez.1401340107
- Römer F. Einfluss von Temperatur und Alter auf die Flugtonhöhe beim Schwärmen von Chironomus plumosus L. Rev. Suisse Zool. 1970. Bd. 77. S. 603–616.
- Roth L. M. A study of mosquito behavior. An experimental laboratory study of the sexual behavior of Aedes aegypti (Linnaeus). The American Midland Naturalist. 1948. V. 40. P. 265–352.
- Shimozawa T., Kanou M. The aerodynamics and sensory physiology of range fractionation in the cereal filiform sensilla of the cricket Gryllus bimaculatus. J. Соmр. Physiol. 1984. V. 155, № 4. P. 495–505. DOI: 10.1007/BF00611914
- Shingyoji C., Higuchi H., Yoshimura M., Katayama E., Yanagida T. Dynein arms are oscillating force generators. Nature. 1998. V. 393. № 6686. P. 711–714. DOI: 10.1038/31520.
- Simões P. M.V., Robert A. Ingham R. A., Gibson G., Russell I. J. A role for acoustic distortion in novel rapid frequency modulation behaviour in free-flying male mosquitoes. J. Experimental Biol. 2016. V. 219. P. 2039–2047. DOI: 10.1242/jeb.135293
- Sotavalta O. The flight-tone (wing-stroke frequency) of insects. Acta Entomol. Fenn. 1947. V. 4. P. 1–117.
- Su M.P., Andrés M., Boyd-Gibbins N., Somers J., Albert J. T. Sex and species specific hearing mechanisms in mosquito flagellar ears. Nature Communications. 2018. V. 9. P. 3911. DOI: 10.1038/s41467-018-06388-7
- Tischner H. Über den Gehörsinn von Stechmücken. Acustica Suisse. 1953. Bd. 3. S. 335–343.
- Tischner H., Schief A. Fluggeräusch und Schallwahrnehmung bei Aedes aegypti L. (Culicidae). Zool. Anz. 1955. Bd. 18 (Suppl.). S. 453–460.
- Vorontsov D. D., Lapshin D. N. Effect of octopamine on the frequency tuning of the auditory system in Culex pipiens pipiens mosquito (Diptera, Culicidae). Neuroscience and Behavioral Physiology. 2024. V. 54. №. 2. 10 p. DOI: 10.1007/s11055-024-01600-2
- Warren B., Gibson G., Russell I. J. Sex recognition through midflight mating duets in Culex mosquitoes is mediated by acoustic distortion. Current Biology. 2009. V. 9. P. 485–491. DOI: 10.1016/j.cub.2009.01.059
- Warren B., Lukashkin A. N., Russell I. J. The dynein–tubulin motor powers active oscillations and amplification in the hearing organ of the mosquito. Proceedings of the Royal Society B. 2010. V. 277. P. 1761–1769. DOI: 10.1098/rspb.2009.2355
- Wishart G., van Sickle G. R., Riordan D. F. Orientation of the males of Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) to sound. Canadian Entomologist. 1962. V. 94. P. 613–626. DOI: 10.4039/Ent94613-6
- Xu Y.Y.J., Loh Y. M.M., Tai-Ting L., Ohashi T. S., Su M.P., Kamikouchi A. Serotonin modulation in the male Aedes aegypti ear influences hearing. Frontiers in Physiology. 2022. V. 13-931567. DOI: 10.3389/fphys.2022.931567
- Yack J. E. The structure and function of auditory chordotonal organs in insects. Microscopy Research and Technology. 2004. V. 63. № 6. P. 315–227. DOI: 10.1002/jemt.20051
- Yorozu S., Wong A., Fischer B. J., Dankert H., Kernan M. J., Kamikouchi A., Ito K., Anderson D. J. Distinct sensory representations of wind and near-field sound in the Drosophila brain. Nature. 2009. V. 458. P. 201–205. DOI: 10.1038/nature07843
- Ziemer T., Wetjen F., Herbst A. The antenna base plays a crucial role in mosquito courtship behavior. Frontiers in Tropical Diseases. 2022. V. 3. P. 803611. DOI: 10.3389/fitd.2022.803611