СПЕЦИФИКА ФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ И БИОХИМИЧЕСКИХ МЕХАНИЗМОВ ВОЗБУЖДЕНИЯ И АДАПТАЦИИ КОЛБОЧЕК СЕТЧАТКИ

© 2015 г. В. И. Говардовский, Л. А. Астахова, М. Л. Фирсов

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М.Сеченова РАН 194223 Санкт-Петербург, пр. Тореза, 44
vgovardovski@yahoo.com

Поступила в редакцию 09.06.2015 г.

В статье представлен обзор современных данных о специфике процессов фототрансдукции в колбочках и обсуждается классическая проблема эволюционной первичности колбочек или палочек. Работа в составе систем ночного (палочки) или дневного (колбочки) зрения предъявляет существенно разные требования к физиологическим свойствам этих двух типов фоторецепторов. Палочки обладают высокой чувствительностью, реагируют медленно и насыщаются (ослепляются) уже при умеренных дневных освещенностях. Колбочки в 100–1000 раз менее чувствительны, чем палочки, но реагируют на изменения силы стимула на порядок быстрее и не насыщаются при максимальных интенсивностях освещения, имеющихся в природе. В последние несколько лет получен набор данных, позволяющих идентифицировать ключевые особенности биохимического каскада фототрансдукции в колбочках, которые придают им способность поддерживать дневное зрение. Показано, что скорость активации каскада фототрансдукции (биохимическое усиление) в колбочках не ниже, чем в палочках. Все реакции выключения каскада, однако, в колбочках протекают на порядок быстрее, что и обусловливает их низкую чувствительность; таким образом колбочки эффективно обменивают чувствительность на быстродействие. Способность колбочек работать при высоких освещенностях обеспечивается, кроме их низкой чувствительности, высокой скоростью регенерации зрительных пигментов. Быстрая регенерация колбочковых пигментов связана с быстрым распадом продуктов их фотолиза. Общепринятое представление об эволюционной первичности колбочек основано на том, что зрение, как очевидно, возникло в условиях хорошего освещения, и анцестральный фоторецептор, подобно колбочкам, должен был обладать низкой чувствительностью. Однако если у исходного фоторецептора это свойство было следствием примитивности, у современных колбочек это результат оптимизации для выполнения функции, которая оказывается гораздо более сложной, чем у палочек. Появление современных палочек и колбочек есть результат длительной специализации анцестрального фоторецептора в двух направленииях – достижения максимально возможной чувствительности и обеспечения оптимальной функции при дневных освещенностях. Вопрос же о том, какой тип фоторецептора был эволюционно первичным, а какой вторичным, может не иметь смысла.

Ключевые слова: палочки, колбочки, возбуждение, световая адаптация, темновая адаптация, эволюция

Цитирование для раздела "Список литературы": Говардовский В. И., Астахова Л. А., Фирсов М. Л. Специфика физиологических и биохимических механизмов возбуждения и адаптации колбочек сетчатки. Сенсорные системы. 2015. Т. 29. № 4. С. 296-308.
Цитирование для раздела "References": Govardovskii V. I., Astakhova L. A., Firsov M. L. Spetsifika fiziologicheskikh i biokhimicheskikh mekhanizmov vozbuzhdeniya i adaptatsii kolbochek setchatki [Specifics of physiological and biochemical mechanisms of excitation and adaptation in retinal cones]. Sensornye sistemy [Sensory systems]. 2015. V. 29(4). P. 296-308 (in Russian).

Список литературы:

  • Фирсов М.Л., Говардовский В.И. Световая адаптация фоторецепторов: смысл и механизмы // Сенсорные системы. 2001. Т. 15. No 2. C. 101–113.
  • Ala-Laurila P., Kolesnikov A.V., Crouch R.K., Tsina E., Shukolyukov S.A., Govardovskii V.I., Koutalos Y., Wiggert B., Estevez M.E., Cornwall M.C. Visual cycle: dependence of retinol production and removal on photoproduct decay and cell morphology // J. Gen. Physiol. 2006. V. 128. P. 153–69.
  • Arshavsky V.Y., Burns M.E. Photoreceptor signaling: supporting vision across a wide range of light intensities // J. Biol. Chem. 2012. V.287. P. 1620– 1626.
  • Arshavsky V.Y., Burns M.E. Current understanding of signal amplification in phototransduction // Cell Logist. 2014. V. 4. e28680.
  • Astakhova L., Firsov M.L., Govardovskii V.I. Kinetics of turn-offs of frog rod phototransduction cascade // J. Gen. Physiol. 2008. V. 132 (5). P. 587–604.
  • Astakhova L., Firsov M., Govardovskii V. Activation and quenching of the phototransduction cascade in retinal cones as inferred from electrophysiology and mathematical modeling // Molecular Vision. 2015. V. 21. P. 244–263.
  • Burkhardt D.A. Light Adaptation and photopigment bleaching in cone photoreceptors in situ in the retina of the turtle // J. Neurosci. 1994. V. 74 (3). 1091– 1105.
  • Burns M.E., Arshavsky V.Y. Beyond counting photons: trials and trends in vertebrate visual transduction // Neuron. 2005. V. 48. P. 387–401.
  • Chen C.-K., Woodruff M.L., Chen F.S., Shim H., Cilluffo M.C., Fain G.L. Replacing the rod with the cone transducin α subunit decreases sensitivity and accelerates response decay // J. Physiol. 2010. V. 588 (17). P. 3231–3241.
  • Cowan C.W., Fariss R.N., Sokal I., Palczewski K., Wensel T.G. High expression levels in cones of RGS9, the predominant GTPase accelerating protein of rods // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1998. V. 95. P. 5351– 5356.
  • Deng W.T., Sakurai K., Liu J., Dinculescu A., Li J., Pang J., Min S.H., Chiodo V.A., Boye S.L., Chang B., Kefalov V.J., Hauswirth W.W. Functional interchangeability of rod and cone transducin alpha-subunits // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. P. 17681–17686.
  • Estevez M.E., Kolesnikov A.V., Ala-Laurila P., Crouch R.K., Govardovskii V.I., Cornwall M.C. The 9-methyl group of retinal is essential for rapid Meta II decay and phototransduction quenching in red cones // J. Gen. Physiol. 2009. V. 134 (2). P. 137–150.
  • Firsov M.L., Kolesnikov A.V., Golobokova E.Yu., Govardovskii V.I. Two realms of dark adaptation // Vision Research. 2005. V. 45. P. 147–151.
  • Firsov M.L., Golobokova E.Yu., Govardovskii V.I. Twostage quenching of cone phototransduction cascade // Сенсорные Системы. 2007. Т. 21 (1). С. 55–59.
  • Gillespie P.G., Beavo J.A. Characterization of a bovine cone photoreceptor phosphodiesterase purified by cyclic GMP-sepharose chromatography // J. Biol. Chem. 1988. V. 263. P. 8133–8141.
  • Golobokova E.Yu., Govardovskii V.I. Late stages of visual pigment photolysis in situ: Cones vs. rods // Vision Research. 2006. V. 46. P. 2287–2297.
  • Govardovskii V.I., Calvert, P.D., Arshavsky V.Y. Photoreceptor light adaptation: untangling desensitization and sensitization // J. Gen. Physiol. 2000. V. 116. P. 791– 794.
  • Hecht S., Haig C., Chase A.M. The influence of light adaptation on subsequent dark adaptation of the eye // J. Gen. Physiol. 1937. V. 20. P. 831–850.
  • Hisatomi O., Tokunaga F. Molecular evolution of proteins involved in vertebrate phototransduction // Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2002. V. 133(4). P. 509–522.
  • Huang D., Hinds T.R., Martinez S.E., Doneanu C., Beavo J.A. Molecular determinants of cGMP binding to chicken cone photoreceptor phosphodiesterase // J. Biol. Chem. 2004. V. 279. P. 48143–48151.
  • Imai H., Kojima D., Oura T., Tachibanaki S., Terakita A., Shichida Y. Single amino acid residue as a functional determinant of rod and cone visual pigments // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997. V. 94. P. 2322–2326.
  • Imamoto Y., Shichida Y. Cone visual pigments // Biochim. Biophys. Acta. 2014. V. 1837 (5). P. 664–673.
  • Kawakami N., Kawamura S. Difference in the gain in the phototransduction cascade between rods and cones in carp // J. Neurosci. 2014. V. 34. P. 14682–14686.
  • Kawamura S., Tachibanaki S. Rod and cone photoreceptors: molecular basis of the difference in their physiology // Comp. Biochem. Physiol. A Mol. Integr. Physiol. 2008. V. 150. P. 369–377.
  • Kojima K., Imamoto Y., Maeda R., Yamashita T., Shichida Y. Rod visual pigment optimizes active state to achieve efficient G protein activation as compared with cone visual pigments // J. Biol. Chem. 2014. V. 289. P. 5061–5073.
  • Kolesnikov A.V., Golobokova E.Yu., Govardovskii V.I. The identity of metarhodopsin III // Visual Neuroscience. 2003. V. 20. P. 249–265.
  • Korenbrot J.I. Speed, sensitivity, and stability of the light response in rod and cone photoreceptors: Facts and models // Prog. Retin. Eye. Res. 2012. V. 31 (5). P. 442–466.
  • Korenbrot J.I., Mehta M., Tserentsoodol N., Postlethwait J.H., Rebrik T.I. EML1 (CNG-modulin) controls light sensitivity in darkness and under continuous illumination in zebrafish retinal cone photoreceptors // J. Neurosci. 2013. V. 33 (45). P. 17763–17776.
  • Koshitani Y., Tachibanaki S., Kawamura S. Quantitative aspects of cGMP phosphodiesterase activation in carp rods and cones // J. Biol. Chem. 2014. V. 289. P. 2651– 2657.
  • Kuwayama S., Imai H., Hirano T., Terakita A., Shichida Y. Conserved proline residue at position 189 in cone visual pigments as a determinant of molecular properties different from rhodopsins // Biochemistry. 2002. V. 41. P. 15245–15252.
  • Kuwayama S., Imai H., Morizumi T., Shichida Y. Amino acid residues responsible for the meta-III decay rates in rod and cone visual pigments // Biochemistry. 2005. V. 44 (6). P. 2208–2215.
  • Lamb T.D., Pugh E.N., Jr. Phototransduction, dark adaptation, and rhodopsin regeneration. The Proctor lecture // Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2006. V. 47. P. 5137– 5152.
  • Leskov I.B., Klenchin V.A., Handy J.W., Whitlock G.G., Govardovskii V.I., Bownds M.D., Lamb T.D., Pugh E.N., Jr., Arshavsky V.Y. The gain of rod phototransduction: reconciliation of biochemical and electrophysiological measurements // Neuron. 2000. V. 27. P. 525– 537.
  • Mao W., Miyagishima K.J., Yao Y., Soreghan B., Sampath A.P., Chen J. Functional comparison of rod and cone Gα(t) on the regulation of light sensitivity // J. Biol. Chem. 2013. V. 288. P. 5257–5267.
  • Muradov H., Boyd K.K., Haeri M., Kerov V., Knox B.E., Artemyev N.O. Characterization of human cone phosphodiesterase-6 ectopically expressed in Xenopus laevis rods // J. Biol. Chem. 2009. V. 284. P. 32662–32669.
  • Muradov H., Boyd K.K., Artemyev N.O. Rod phosphodiesterase-6 PDE6A and PDE6B subunits are enzymatically equivalent // J. Biol. Chem. 2010. V. 285. P. 39828–39834.
  • Nikonov S., Lamb T.D., Pugh E.N., Jr. The role of steady phosphodiesterase activity in the kinetics and sensitivity of the light-adapted salamander rod photoresponse // J. Gen. Physiol. 2000. V. 116. P. 795–824.
  • Palczewski K. Chemistry and biology of vision // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. P. 1612–1629.
  • Pugh E.N., Jr., Lamb T.D. Amplification and kinetics of the activation steps in phototransduction // Biochim. Biophys. Acta. 1993. V. 1141. P. 111–149.
  • Pugh E.N., Jr., Lamb T.D. Phototransduction in vertebrate rods and cones: molecular mechanisms of amplification, recovery and light adaptation // Handbook of Biological Physics / Eds. Stavenga D.G., Pugh E.N. Jr., de Grip W.J. New York: Elsevier Science, 2000. P. 183– 255.
  • Rodieck R.W. The first steps in seeing. Sunderland, MA: Sinauer Associates, 1998. 562 p.
  • Sakurai K., Onishi A., Imai H., Chisaka O., Ueda Y., Usukura J., Nakatani K., Shichida Y. Physiological properties of rod photoreceptor cells in green-sensitive cone pigment knock-in mice // J. Gen. Physiol. 2007. V. 130. P. 21–40.
  • Shi G., Yau K.W., Chen J., Kefalov V.J. Signaling properties of a short-wave cone visual pigment and its role in phototransduction // J. Neurosci. 2007. V. 27. P. 10084–10093.
  • Shichida Y., Matsuyama T. Evolution of opsins and phototransduction // Phil. Trans. R. Soc. B. 2009. V. 364. P. 2881–2895.
  • Tachibanaki S., Tsushima S., Kawamura S. Low amplification and fast visual pigment phosphorylation as mechanisms characterizing cone photoresponses // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2001. V. 98. P. 14044–14049.
  • Tachibanaki S., Arinobu D., Shimauchi-Matsukawa Y., Tsushima S., Kawamura S. Highly effective phosphorylation by G protein-coupled receptor kinase 7 of lightactivated visual pigment in cones // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005. V. 102. P. 9329–9334.
  • Tachibanaki S., Yonetsu S., Fukaya S., Koshitani Y., Kawamura S. Low activation and fast inactivation of transducin in carp cones // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. P. 41186–41194.
  • Takemoto N., Tachibanaki S., Kawamura S. High cGMP synthetic activity in carp cones // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. P. 11788–11793.
  • Vissers P.M., Bovee-Geurts P.H., Portier M.D., Klaassen C.H., DeGrip W.J. Large-scale production and purification of the human green cone pigment: characterization of late photo-intermediates // Biochem. J. 1998. V. 330 (Pt 3). P. 1201–1208.
  • Wada Y., Sugiyama J., Okano T., Fukada Y. GRK1 and GRK7: unique cellular distribution and widely different activities of opsin phosphorylation in the zebrafish rods and cones // J Neurochem. 2006. V. 98. P. 824– 837.
  • Walls G.L. The vertebrate eye and its adaptive radiation. Bloomfield Hills, Mich: Cranbrook Institute of Science, 1942. 785 p.
  • Wang J.-S., Kefalov V.J. 2011. The cone-specific visual cycle // Prog. Retin. Eye. Res. 2011. V. 30 (2). P. 115– 128.
  • Yau K.W., Hardie R.C. Phototransduction motifs and variations // Cell. 2009. V. 139. P. 246–264.
  • Zhang X., Wensel T.G., Kraft T.W. GTPase regulators and photoresponses in cones of the eastern chipmunk // J. Neurosci. 2003. V. 23. P. 1287–1297.